Brown algae  Costaria costata  is a promising source of nutrients and biologically active compounds

Tatyana I. Imbs; Имбс Татьяна Игоревна; Olesya S. Malyarenko; Маляренко Олеся Сергеевна; Irina Yu. Bakunina; Бакунина Ирина Юрьевна; Natalia M. Schevchenko; Шевченко Наталья Михайловна; Valery V. Suris; Суриц Валерий Викторович; Svetlana P. Ermakova; Ермакова Светлана Павловна

doi:10.31857/S0869769824030034

Бурая водоросль Costaria costata – перспективный источник питательных веществ и биологически активных соединений

Авторы: Имбс Т.И.¹, Маляренко О.С.¹, Бакунина И.Ю.¹, Шевченко Н.М.¹, Суриц В.В.¹, Ермакова С.П.¹
Учреждения:
1. Тихоокеанский институт биоорганической химии им. Г.Б. Елякова ДВО РАН
Выпуск: № 3 (2024)
Страницы: 57-68
Раздел: Химические науки. Биоорганическая химия
URL: https://freezetech.ru/0869-7698/article/view/676049
DOI: https://doi.org/10.31857/S0869769824030034
EDN: https://elibrary.ru/ISRZHA
ID: 676049

Цитировать

Полный текст

Аннотация
Полный текст
Об авторах
Список литературы
Дополнительные файлы
Статистика

Аннотация

Бурые водоросли являются богатым источником основных питательных веществ, включая углеводы, белки, минералы, полиненасыщенные липиды, а также ряд других полезных для здоровья соединений, способных воздействовать на широкий спектр заболеваний. Представлен обзор химического состава бурой водоросли Costaria costata, биологической активности выделенных из нее полисахарида фукоидана и флоротаннина – соединений, характерных только для бурых водорослей, а также эффектов, связанных с их потреблением.

Ключевые слова

Costaria costata, бурые водоросли, фукоиданы, флоротаннины

Полный текст

Морские водоросли – доступный и возобновляемый источник питательных веществ, включая углеводы, белки, минералы, полиненасыщенные липиды, а также ряда низкомолекулярных биологически активных соединений, имеющих терапевтический потенциал. Благотворное влияние водорослей на здоровье человека отмечено давно. Известно, что у японцев самая высокая средняя продолжительность жизни в мире, это отчасти связано с регулярным употреблением в пищу водорослей. В последние годы заметно вырос интерес к морским водорослям как источнику полезных для здоровья человека веществ. В мировой продовольственной политике водоросли рассматриваются как растительная пища будущего, а их регулярное потребление среди населения постоянно растет [1].

Бурые водоросли (Phaeophyta) составляют основу растительности морей Дальнего Востока России и включают наибольшее количество промысловых и потенциально промысловых видов, важнейшими из которых являются ламинариевые.

Бурая водоросль Costaria costata [Turn.] Saund – представитель семейства ламинариевых. Значительные запасы этой водоросли находятся у материкового побережья Приморского края, побережья о-ва Сахалин, Камчатки, Японии, Кореи. Растет C. costata в нижней литорали и в сублиторали, в открытых и полузакрытых участках побережья [2].

В обзоре мы представляем бурую водоросль C. costata как перспективный источник питательных веществ и полезных для здоровья биологически активных соединений. Химический состав и биологическое действие отдельных веществ водоросли C. costata, собранной у материкового побережья Приморского края, изучали в лабораториях Тихоокеанского института биоорганической химии им. Г.Б. Елякова ДВО РАН (ТИБОХ ДВО РАН).

C. costata – однолетнее растение, имеющее короткий вегетационный период. Наиболее активно водоросль растет с января по апрель и достигает максимального размера в первой половине лета. В мае–июне начинает появляться спороносная ткань. В июне–июле у берегов Приморья завершается созревание зооспор водоросли и происходит их рассеивание; к августу слоевища водоросли разрушаются [3]. Высокая скорость роста, ранние сроки созревания и, как следствие, доминирующее положение в сообществе водорослей делают этот вид удобным объектом для марикультуры и перспективным для промышленной переработки [4].

По своему химическому составу бурые водоросли значительно отличаются от водорослей других отделов и наземных растений. Они содержат уникальные по структуре и биологическому действию соединения, среди которых важное место занимают полисахариды: ламинараны (1→3;1→6-β-D-глюканы), альгинаты (сополимеры маннуроновой и гулуроновой кислот) и фукоиданы (сульфатированные полисахариды, содержащие α-L-фукозу), а также полифенольные соединения флоротаннины – полимерные производные флороглюцина, которые встречаются только в бурых водорослях. Известно, что содержание и качественный состав полисахаридов и полифенолов подвержен межвидовым и сезонным вариациям.

Как и в других макроводорослях, в бурых водорослях углеводы являются преобладающим по количественным показателям компонентом, выполняя различные функции: структурную, резервную, слизеобразующую. Большая их часть состоит из пищевых волокон, т.е. растворимых полисахаридов, которые не перевариваются и не всасываются в желудочно-кишечном тракте человека [5]. Таким образом, бурые водоросли – богатый источник пищевых волокон, которые могут играть важную роль в улучшении здоровья желудочно-кишечного тракта человека, регулируя кишечный поток, стимулируя рост благоприятной микробиоты, предотвращая рак толстого кишечника. Также могут участвовать в регулировании уровня глюкозы и холестерина в сыворотке крови, тем самым снижая риск сердечно-сосудистых заболеваний [6].

Основными компонентами пищевых волокон в бурых водорослях выступают полисахариды: альгиновая кислота и ее соли, фукоиданы и ламинараны.

Альгинаты – преобладающие полисахариды в бурых водорослях (до 24–26 % сухих веществ – СВ). Они обнаружены в составе клеточных стенок, где играют структурную роль, обеспечивая гибкость водоросли.

По химической структуре альгиновые кислоты – это семейство неразветвленных бинарных сополимеров, состоящих из остатков β-D-маннуроновой (M) и α-L-гулуроновой (G) кислот, соединенных (1→4)-связями [7]. Остатки маннуроновой кислоты образуют связи, которые придают сегментам М-блока линейную и гибкую конформацию, тогда как гулуроновая кислота образует связи, которые обеспечивают жесткую структуру сегментов G-блока. При этом в G-блоках создаются пространственные условия для прочного связывания двухвалентных катионов металлов. Координация с такими катионами приводит к кооперативному связыванию друг с другом разных молекул полимера, образуя так называемую egg-box структуру, придавая гелеобразующие свойства альгинатам. Следовательно, длина G-блоков в этом полисахариде является определяющей для механических и функциональных свойств гелей [8].

В бурой водоросли C. costata альгинаты (АСс) также составляют основную часть полисахаридов (до 23 % СВ) [4]. Показано, что с апреля по июль содержание альгината увеличивалось с 15,6 до 20,6 % СВ. Сезон сбора водоросли существенно влиял на мономерный состав альгинатов. В апрельских сборах в альгинатах обнаружили преимущественно D-маннуроновую кислоту, а в июльских доля L-гулуроновой кислоты увеличивалась до 32 %. Соотношение М/G изменялось от 2,63 в апреле до 1,87 в июле [7], в августе из камчатской водоросли выделили альгинат с соотношением M/G равным 1,55 [9].

Содержание ламинарана, резервного полисахарида, в C. costata было незначительно: с мая по июль оно увеличилось в 3,5 раза, но не превышало 0,01 % СВ. Ламинаран имел структуру, типичную для представителей 1→3;1→6-β-D глюканов. Соотношение между 1→3- и 1→6-связанными остатками β-D-глюкопиранозы составило 5:1. Молекулярная масса ламинарана C. costata 4,4 кДа [7]. Кроме ламинарана функцию резервных углеводов водоросли выполняет маннит. В C. costata содержание маннита с мая по июль существенно не изменялось и составляло 14 % СВ [10, 4].

Фукоиданы – сульфатированные полисахариды бурых водорослей представляют собой структурно разнообразную группу, непременным и часто главным компонентом молекул большинства из них служат остатки α-L-фукозы, этирифицированной серной кислотой.

В процессе вегетации C. costata содержание фукоидана в водоросли увеличивалось в 5 раз, одновременно происходили существенные изменения в моносахаридном составе и заряде полисахарида. Из майской водоросли был выделен низкосульфатированный фукоглюкурономаннан (ФГМ) гетерогенный по моносахаридному составу (фукоза – 23 %, манноза – 37 %, глюкуроновая кислота – 16 % от суммы моносахаридов). Из генеративных растений выделили галактофукан (ГФ), высокосульфатированный (23,8 % веса фракции) и частично ацетилированный. Фукоза и галактоза в соотношении 1,0:0,3 составили около 90 % суммы моносахаридов [11].

Структуры фукоиданов были определены масс-спектрометрическим анализом низкомолекулярных олигосахаридных фрагментов, полученных автогидролизом галактофукана и среднекислотным гидролизом фукоглюкурономаннана. Было показано, что ГФ построен в основном из сульфатированных в положениях С-2, иногда С-4 и частично ацетилированных (1→3)-связанных остатков L-фукозы, аналогичные фракции фукоидана характерны для отряда Laminariales [12–14]. Остатки галактозы были сульфатированы в основном в положении С-2 и С-6 и обнаружены в (1→3)-связанных, смешанных с фукозой ди- и трисахаридах, расположенных на обоих концах и даже находящихся внутри смешанных трисахаридов [15].

Фукоглюкурономаннан имел гетерогенный моносахаридный состав и более низкое содержание сульфатов (15,4 %), как и ФГМ, выделенный из Saccharina latissima [13], α-L-фукоза была основным компонентом, но другие сахара – галактоза, манноза и глюкуроновая кислота – также количественно присутствовали в полисахариде. Остатки фукозы и галактозы были сульфатированы преимущественно по С-2, а иногда и по С-4. Устойчивая к кислотному гидролизу фракция содержала ядро, построенное из остатков глюкуроновой кислоты (GlcA), маннозы и/или (1→3)-связанных между собой остатков GlcA, как и фукоидан из S. latissima [13]. В гидролизате обнаружены короткие моносульфатированные, образованные через (1→3)- и/или (1→4)-связи фукоолигосахариды, иногда оканчивающиеся (1→3)-связанными остатками Gal и, вероятно, представляющие собой точки ветвления на С-4 GlcA в ядре, так как были обнаружены фрагменты Fuc-(1→4)-GlcA. Предположительно, фукоидан имел также дополнительные точки ветвления на С-4 ядра GlcA, образованные через (1→4)- или (1→6)-связи галактоолигосахаридами, которые гидролизовались в выбранных условиях. Анализ литературы показал, что биологические свойства фукоиданов обусловлены структурой их основной цепи, содержанием и расположением сульфатных и ацетатных групп [14].

Была исследована in vitro противоопухолевая активность выделенных полисахаридов на клетках рака толстого кишечника человека DLD-1 и HT-29. Показано, что альгинат АСс и фукоиданы ФГМ и ГФ в концентрациях до 800 мкг/мл не проявляли цитотоксического действия по отношению к клеткам DLD-1 и HT-29, а в концентрации 400 мкг/мл в разной степени ингибировали формирование и рост колоний исследуемых клеток. Фукоглюкурономаннан ингибировал наиболее эффективно формирование колоний клеток DLD-1 (на 68 %) и HT-29 (на 93 %), ГФ – ингибировал на 66 % в обоих случаях, а АСс подавлял рост колоний клеток DLD-1 и HT-29 на 37 % и 22 % соответственно (наши неопубликованные данные). Галактофукан из C. costata, собранной у побережья Кореи, в аналогичном эксперименте на 55 % ингибировал формирование колонии клеток DLD-1, а на формирование колоний клеток меланомы человека SK-MEL-28 практически не оказывал влияния [16].

Изучено действие ГФ из C. costata на матриксную металлопротеиназу 1 (MMP-1) в клетках иммортализованных кератиноцитов человека (HaCaT). ГФ из C. costata ингибировал экспрессию мРНК MMP-1, индуцированную UVB в исследуемых клетках, на 37,3, 53,3 и 58,5 % при концентрациях 0,01, 0,1 и 1 мкг/мл соответственно по сравнению с контролем. Галактофукан C. costata может быть потенциальным терапевтическим средством для предотвращения и лечения фотостарения кожи [17].

Изучено действие полисахаридов из C. costata против вирусов иммунодефицита человека (ВИЧ-1) [18] и клещевого энцефалита (КЭ) [19] in vitro. Противовирусную ВИЧ-1 активность фукоиданов из различных бурых водорослей (Saccharina cichorioides, C. сostata, Fucus evanescens, Saccharina gurjanovae, Alaria ochotensis и Saccharina japonica) исследовали с использованием двух модельных вирусных систем на основе лентивирусных векторов и вируса лейкоза мышей Молони (Mo-MuLV). Было показано, что исследуемые фукоиданы не оказывали цитотоксического действия на клетки Jurkat и SC-1 в диапазоне концентраций 0,001–100 мкг/мл. Фукоиданы с разной эффективностью подавляли трансдукцию клеточной линии Jurkat частицами псевдо-ВИЧ-1, несущими оболочечный белок ВИЧ-1, и инфицирование клеток SC-1 вирусом Mo-MuLV. Установлено, что ГФ из C. costata и все исследованные фукоиданы можно рассматривать как потенциальные анти-ВИЧ-агенты независимо от их структурных характеристик, поскольку фукоиданы проявляли активность в низких концентрациях (0,001–0,05 мкг/мл) [18].

Изучено действие фукоиданов из бурых водорослей Laminaria japonica, Laminaria cichorioides, F. evanescens и C. costata на культуре клеток почки эмбриона свиньи (СПЭВ), инфицированных вирусом клещевого энцефалита [19]. Установлено, что фукоиданы обладают вирулицидным действием в отношении высокопатогенного штамма вируса клещевого энцефалита, а также способностью подавлять адсорбцию и репликацию вируса на ранних стадиях развития инфекции in vitro. При предварительной обработке вируса галактофуканом из C. costata (100, 500, 1000 мкг/мл) препарат способствовал значительному снижению титра вируса, а при исследовании протективного действия ГФ в этих же концентрациях подавлял цитопатическое действие вируса КЭ. Предполагается, что противовирусная активность ГФ может быть обусловлена ингибированием адсорбции и последующей репликации вирусов в клетках за счет конкурентного лиганд-рецепторного взаимодействия с гликопротеином вируса, что препятствует слиянию клеточной и вирусной мембран и способствует созданию защиты клеток [19].

Другие биологически активные соединения, которые встречаются только в бурых водорослях, – флоротаннины. Мономерной единицей флоротаннинов является флороглюцин (1,3,5-тригидроксибензол). При соединении остатков флороглюцина через связи C-C и/или C-O-C образуются полимерные молекулы флоротаннинов с разнообразными структурами. Основываясь на типе связи мономеров, флоротаннины можно разделить на четыре класса: фугалолы и флоретолы (эфирная связь), фуколы (фенильная связь), фукофлоретолы (эфирные и фенильные связи), а также эколы и кармалолы (дибензодиоксиновая связь). Внутри каждого класса связывание мономеров между собой может происходить по различным положениям флороглюцинольного кольца, в результате образуются структурные изомеры в дополнение к конформационным [20]. В бурых водорослях содержание флоротаннинов достигает 15 % от сухих веществ [21]. Предполагается, что флоротаннины содержатся внутри клеточной вакуоли, называемой физодом [22]. Основная роль флоротаннинов заключается в защите водорослей от оксидативного стресса [23], от поедания морскими животными и пр. [24].

Как показано в ряде исследований, флоротаннины бурых водорослей и обогащенные флоротаннинами экстракты проявляют мощную антиоксидантную активность [25, 26]. Флоротаннины водорослей известны как ингибиторы гликозидгидролаз, в том числе α-амилаз и α-глюкозидаз, влияющих на развитие гипергликемии при диабете второго типа и ожирении [27], как ингибиторы фермента холинэстеразы, участвующего в клинической картине болезни Альцгеймера [28], фермента гиалуронидазы, участвующего в аллергических реакциях, метастазировании рака и воспалительных процессах [29].

Из C. costata выделили фракцию флоротаннинов со степенью полимеризации 12–25 мономеров, относящихся к классу флоретолов (CcPh) [30]. Флоретол ингибировал действие рекомбинантной фукоиданазы FFA2 из морской бактерии Formosa algae KMM 3553^Т, выполняя защитную функцию водорослей от поедания морскими травоядными или от микробного загрязнения.

Было исследовано противораковое и радиосенсибилизирующее действие высокомолекулярного флоретола CcPh in vitro на клетках рака толстого кишечника человека HCT 116 и HT-29. Флоретол CcPh обладал цитотоксической активностью в отношении клеток HT-29 (IC₅₀= 92 мкг/мл) и HCT 116 (IC₅₀= 94 мкг/мл). CcPh в нетоксичных концентрациях (5 мкг/мл) ингибировал самопроизвольное образование колоний в исследуемых клетках и значительно повышал их чувствительность к низким нетоксичным дозам рентгеновского облучения (2 Гр). Показано, что флоретолы водорослей могут быть перспективными кандидатами в качестве радиосенсибилизаторов для улучшения схемы лучевой терапии [31].

Фракция флоретола CcPh, выделенная из бурых водорослей C. costata, оказалась эффективным морским природным ингибитором иммуносупрессорной α-N-ацетилгалактозаминидазы (α-NaGalase), продуцируемой раковыми клетками аденокарциномы двенадцатиперстной кишки HuTu 80 и меланомы SK-MEL-28 человека. In silico было показано, что олигофлоретолы прочно связываются с активным центром лизосомальной α-NaGalase человека, причем концевые остатки олигофлоретолов входят в активный центр фермента и занимают каталитический центр между Asp 156 и Asp 217. Результаты этой работы высветили понимание одного из аспектов противораковой активности этой группы морских соединений. Таким образом, флоретол CcPh обладает высоким фармацевтическим и терапевтическим потенциалом [32].

Белковая фракция бурых водорослей, как правило, невелика – 4–14 % [4], только в отдельных видах, таких как Undaria, содержание белков достигает 24 % СВ [33]. Тем не менее содержание белков в бурых водорослях выше по сравнению с сырым горошком или фасолью (6,4 % и 7,4 % СВ соответственно), которые обычно считаются поставщиками растительного белка с высоким его содержанием. В C. costata содержание белков составило 5–8 % СВ. В составе белков бурых водорослей содержится 17 аминокислот, из них 9 незаменимых [4]. Профиль аминокислот также является важным аспектом, поскольку каждая отдельная аминокислота может выполнять определенную роль в организме. Например, аспарагиновая кислота и глицин ответственны за формирование новых тканей и регуляцию нервной системы, лизин и изолейцин важны для иммунной системы, а фенилаланин – для функции щитовидной железы. Качественная особенность белков бурых водорослей состоит в том, что они содержат тирозин – предшественник моно- и дийодаминокислот, участвующих в синтезе фермента щитовидной железы тироксина [4]. Свободные аминокислоты (САК) составляют до 50 % от суммы аминокислот в бурых водорослях. В C. costata среди свободных аминокислот преобладали аланин, глутаминовая кислота и пролин (50, 14 и 14 % суммы САК соответственно) [10]. Высокое содержание глутаминовой кислоты очень важно для развития особого аромата и вкуса морских водорослей, поскольку эта аминокислота определяет вкусовые ощущения умами [34].

Общее содержание липидов в морских водорослях, как правило, невелико – до 6 % СВ, что в практическом смысле делает их вклад как источника пищевой энергии незначительным [35]. В водорослях это содержание имеет сезонную динамику: выше – зимой и весной, ниже – летом [36]. Основную часть жирных кислот (ЖК) составляют полиненасыщенные жирные кислоты (ПНЖК), которые являются незаменимыми жирными кислотами, имеющими первостепенное значение для метаболизма человека [37]. ПНЖК представляют особый интерес из-за их благоприятного воздействия на здоровье человека, особенно при рассмотрении ώ3-жирных кислот. Как известно, ώ3-жирные кислоты обладают противовоспалительной и антиоксидантной активностью, что может способствовать их благотворному воздействию на сердце, в то время как большинство ώ6-жирных кислот (предшественники арахидоновой кислоты и простагландина Е2) имеют тенденцию способствовать воспалению [38]. Поэтому важно поддерживать соответствующий баланс между ώ6 и ώ3 в рационе, чтобы снизить риск развития ряда заболеваний и поддерживать здоровое состояние организма. По данным Симопулоса и др. [39], оптимальное соотношение ώ6/ώ3 составляет 2–5:1, но в западной культуре питания из-за высокого потребления рафинированных масел, богатых ώ6, фактическое соотношение составляет 15–17:1.

В C. costata липиды составляли небольшую долю (10,9–13,4 % экстрактивных сырых веществ). Максимум в содержании липидов наблюдали в мае в период подготовки водоросли к спороношению. Полярные липиды (глицерогликолипиды и фосфолипиды) составляли основную часть липидов в это время, а нейтральные липиды были главными в июле. Весной при низкой температуре, низком уровне освещенности и в стадии активного роста водоросли в сумме ЖК преобладали ПНЖК, а в составе ПНЖК – относящиеся к ώ3-серии стеаридоновая и эйкозапентаеновая кислоты. Арахидоновая и линолевая кислоты были главными жирными кислотами ώ6-серии. Отношение суммы ПНЖК ώ6/ώ3 составило от 0,5:1 (в апреле) до 1,4:1 (в июле) [40].

Как и другие бурые водоросли, C. costata богата сочетанием макро- и микроэлементов, включая Na, K, Ca, Mg, Fe, Cu, Zn, Mn и I. Натрий и калий являются основными элементами среди них. Их концентрации, например в экстракте майской водоросли, 0,052 и 0,077 мг/100 мл экстракта соответственно. Соотношение Na/K = 0,68 [10]. Потребление продуктов с высоким соотношением Na/K, типичных для современных «европейских» диет, как известно, связано с более высокой заболеваемостью гипертонией [41], и, следовательно, продукты с низким соотношением Na/K могут регулировать диетический дисбаланс Na/K. Эта характеристика является одним из основных преимуществ использования C. costata и других бурых водорослей в пищу. Бурые водоросли – природный источник йода. Йод в водорослях содержится в различных формах: органический йод в виде дийодаминокислот, минеральный – в виде йодатов и йодитов калия. Содержание этого микроэлемента в C. costata может варьировать от 0,1 до 0,6 % СВ, при этом максимальная концентрация обнаружена в зрелых водорослях [4]. По мнению Моро и Базиля [42], этот элемент является важным действующим веществом, поскольку он играет активную роль в выработке гормонов щитовидной железы, которые, в свою очередь, ответственны за активацию метаболизма в большинстве тканей и, как следствие, всего организма [43].

Заключение

Бурая водоросль C. costata, как и другие представители бурых водорослей, является источником питательных веществ с высокой пищевой ценностью и низкой калорийностью, поскольку содержание липидов в ней невелико, а углеводы представлены полисахаридами с низкой биодоступностью. Хотя содержание питательных веществ в C. costata зависит от сезонных и других изменений, она остается источником пищевых волокон, представленных фукоиданами и альгиновой кислотой, богатых минеральным составом, где Na и K содержатся в значительном количестве, но в нужной пропорции, что важно для регулирования дисбаланса Na/K в диетах. Кроме того, эта водоросль способна накапливать высокие концентрации йода, дефицит которого наблюдается во многих регионах нашей страны и который очень важен для нормальной функции щитовидной железы. Хотя бурые водоросли не так богаты белком по сравнению с красными или зелеными водорослями, уровень белка в них все же выше, чем у некоторых наземных растений, обычно считающихся поставщиками растительного белка, и они содержат все девять незаменимых аминокислот. Несмотря на низкое содержание липидов, в липидном профиле много ПНЖК с очень низким соотношением ώ6/ώ3, в отличие от того, что в настоящее время наблюдается в традиционных диетах. C. costata также является ценным источником биологически активных соединений, которые можно использовать для разработки природных агентов терапевтического применения. Среди них можно выделить фукоиданы и флоротаннины, которые в последние годы привлекли большое внимание из-за их терапевтического потенциала. Эти соединения показали хорошие антиоксидантные эффекты за счет удаления активных форм кислорода (АФК) или усиления внутриклеточной антиоксидантной защиты, а также противоопухолевые и противовирусные эффекты.